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文明元年（1469年），织田近广开始进行筑砦的工作。天文六年（1537年）， [[ 织田信康 ]] 将附近木之下城拆除，正式筑起犬山城。后来信康与 [[ 斋藤道三 ]] 交战时阵亡，由 [[ 织田信清 ]] 成为城主。永禄五年（1562年）信清与织田信长交恶，2年后， [[ 织田信长 ]] 攻下犬山城，及后并由信长的家臣 [[ 池田恒兴 ]] 、 [[ 织田胜长 ]] 等人担任城主。本能寺之变后，织田家内部势力分裂，由织田信雄家臣 [[ 中川定成 ]] 成为城主。1584年，前城主池田恒兴突袭犬山城，不过在小牧·长久手之战过后，再次成为织田信雄的城堡。当信雄投降给羽柴秀吉后，由三好吉房成为城主。

因备前守在关原之战支持西军，故战后被德川家康改易。德川时代，小笠原吉次（1601年）及平岩亲吉（1607年）先后出任城主，亲吉死后犬山城曾经有6年是没有城主的空窗期，直到元和3年（1617年），由成濑正成接任城主。根据传闻， [[ 成濑正成 ]] 在天守的第三层上增建了南北向的唐博风以及东西向的千鸟羽破风，自此以后城堡也成为了成濑氏九代的管辖。

犬山城曾经是日本唯一由 [[ 个人管理 ]] 的城堡（亦是日本最后一座），自2004年4月起交由财团法人 [[ “犬山城白帝文库” ]] 管理。犬山城的天守是在 [[ 日本战国时代 ]]<ref>[http://www.qulishi.com/article/201811/303981.html 解析：日本战国时代与中国春秋时期有何不同？]，趣歷史，2018-11-01</ref> 所留存下来的，于1935年根据当时日本的国宝保存法被指定为国宝。在1952年又根据新的文化财保护法，再度被规定为新的国宝受到保护。