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1984年宮崎駿在發行劇院動畫《[[風之谷]]》後；原先的《風之谷》製作動畫室[[Topcraft]]卻出現解散的情況，高畑勳有感需要一個可以方便製作動畫的場所，便向友人[[鈴木敏夫]]提出了需求。隨後鈴木敏夫從[[德間書店]]取得資金；便成立出專門讓高畑勳、宮崎駿使用的製作動畫場所「[[吉卜力工作室]]」。

在吉卜力工作室成立後，高畑勳曾與宮崎駿合作拍攝以[[福岡縣]][[柳川市]]一帶為景的記錄片《[[柳川堀割物語]]》。之後高畑勳首次在吉卜力推出的動畫為1988年由[[新潮社]]出資發行的《[[螢火蟲之墓#動畫版|螢火蟲之墓]]》，隨後則依序執導了《[[兒時的點點滴滴]]》、《[[平成狸合戰]]》、《[[隔壁的山田君]]》等吉卜力動畫。其中高畑勳至今在吉卜力票房成績最佳的作品為1994年的《平成狸合戰》26億日圓。