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1872年（[[明治]]5年）3月，日本[[文部省]]博物局在当时的[[汤岛圣堂]]大成殿（现在东京都[[文京区]]汤岛）举办了国内首次博览会。当时的宣传广告及入场券等均保存于文部省博物馆内，这也是日本“博物馆”的发端。东京国立博物馆也以这一年作为其创设年份。当时博览会主要以将在次年的1873年维也纳万国博览会出展的展品为主。会场内主要陈列有书画、古董、动植物标本等，其中以[[名古屋城]]的[[金鯱]]最引人注目。最初博览会会期预定为3月10日起的20天，但由于人气旺盛，会期一再延长，最后到4月末才结束。据估计，总入场人数达15万人次。<ref>[http://www.tnm.go.jp/jp/history/01.html 东京国立博物馆历史] {{webarchive|url=https://web.archive.org/web/20081203124518/http://www.tnm.go.jp/jp/history/01.html |date=2008-12-03 }}</ref>

二战后，博物馆进行了大规模的扩建。1962年（昭和37年），馆内西南侧建成“法隆寺宝物馆”，2年后面向大众开放。该馆主要收藏了1878年遭遇[[废佛毁释]]的[[法隆寺]]上贡给皇室的300余件宝物。该展馆使用30多年后被拆除，1999年由带有餐厅和资料室的新法隆寺宝物馆取代。1968年，馆内东侧建成'''东洋馆'''，收藏日本以外的亚洲地区美术品。1984年，馆内西侧的表庆馆后建成'''资料馆'''，研究人员可以在此公开使用阅览馆藏图书、史料和照片资料等。 博物馆除常年展出外，也经常举办各类主题特别展。但是举办大规模特别展览的时候就需要临时撤走常年的展品，因此博物馆决定建设一个专用于特别展览的大型新展馆。因此， 总馆西侧的别馆（曾设有大讲堂）和北部仓库被拆除，改建为新展馆。1999年，新展馆'''平成馆'''投入使用，主要用于主题特别展、考古资料展示室和大礼堂 。     2008年的陈列状况如下<ref>[http://www.tnm.jp/jp/servlet/Con?pageId=B01&processId=00&mansion_id=M1 东京国立博物馆本馆展室介绍]</ref>：* 第1室～第10室（2楼）- 主题为“日本美术之源流”，主要根据时代顺序，同时穿插“佛教美术”、“茶道美术”、“武士服装”、“能剧与歌舞伎”等主题展览。第2室为“国宝室”，每次一件，轮流展示国宝。** 第1室「日本美术的黎明」「佛教的兴盛」** 第2室「国宝室」** 第3室「佛教美术」「宮廷美术」「禅与水墨画」** 第4室「茶的美术」** 第5・6室「武士的服装」** 第7室「屏风与障壁画」** 第8室「日常生活用品」「书画的展开」** 第9室「能剧与歌舞伎」** 第10室「浮世绘与衣装」* 第11室～20室（1楼）- 总馆一楼按照美术作品形态进行分类，第11室至第16室分别展示了雕刻、金工、陶瓷、漆工、刀剑、民族资料（阿伊努、琉球）、历史资料等。此外，绘画和书法则在2楼的“日本美术之源流”中展出。** 第11室 – 雕刻（佛像等）** 第12室 – 雕刻与金工** 第13室 – 陶瓷、漆工、刀剑** 第14室 – 工艺（主题展示）** 第15室 - 民族资料（阿伊努、琉球）** 第16室 – 历史资料** 第17室 - 保存及修理** 第18室 - 近代美术** 第19室 - 近代工艺** 第20室 - 教育普及角“绿色的狮子”* 特别1・2室（2层）- 入口处两侧的小型展室，进行新入藏品的展示等。* 特别3・4室（1层）- 入口处两侧的小型展室，暂时未使用。* 特别5室（1层）- 大楼梯后的大型展室。2008年起展示亚洲各地的佛像。贯通两层的巨大中庭也曾经是众多世界性藏品的展示厅。1974年，达芬奇的名画蒙娜丽莎在此展出，吸引了150万人以上的参观者前来。另外著名的展示包括[[图坦卡蒙]]、[[欧仁·德拉克罗瓦]]的《[[自由领导人民]]》、[[提香]]的《[[乌尔比诺的维纳斯]]》、[[興福寺 (奈良)|兴福寺]]的“佛头”等。2007年，[[达芬奇]]的名作《[[受胎告知]]》在亚洲首次展出的地点也是该展厅 。