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1984年，约翰尼·德普在尼古拉斯·凯奇的推荐下进入电影圈，在恐怖片《猛鬼街》中饰演角色，随后又在蒂姆·波顿执导的《剪刀手爱德华》中扮演主角，并凭借此片首次获得金球奖提名。
1993年，约翰尼·德普以《邦尼和琼》一片再次获得金球奖提名。1994年，他与导演 [[ 蒂姆·波顿 ]] 二次合作了另类黑白片《艾德·伍德》，影片使他第三次获得金球奖最佳男主角奖提名。
1997年，约翰尼·德普自编自导自演了《英雄少年历险记》一片。影片并没有公开上映，而只是参加了当年的戛纳电影节及东京国际电影节。
同年，他和克里斯蒂安·贝尔联袂出演迈克尔·曼执导的黑帮警匪片《公众之敌》。影片根据真实事件改编，约翰尼·德普饰演了20世纪30年代臭名昭著、抢遍了美国中西部银行的超级银行大盗约翰·迪林格。同年，他主演的 《加勒比海盗：世界的尽头》上映。
2009年 [[ 巴哈马国际电影节 ]] ，约翰尼·德普被授予年度事业成就奖。
2010年，约翰尼·德普与导演蒂姆伯顿合作3D真人动画《爱丽丝梦游仙境》，影片全球票房10.24亿美元。此外，他与安吉丽娜·朱莉联袂主演的浪漫惊悚片《致命伴侣》。
2012年5月，德普与老搭档蒂姆伯顿合作的第八部影片《黑影》上映，他在影片中出演一名吸血鬼。《黑影》改编自ABC电视台二十世纪六十年代年播放的一档电视剧，讲述了吸血鬼Barnabas Collins与其他非人类生物穿越时空的冒险经历。
2013年7月，德普与导演 [[ 戈尔·维宾斯基 ]] 和制片人 [[ 杰瑞·布鲁克海默 ]] 的合作西部片《独行侠》上映。本片取材自30年代的广播剧，以印第安人Tonto的视角讲述了约翰·里德（艾米·汉莫饰）如何成为独行侠的故事。同年，他出演了科幻惊悚片《超验骇客》，约翰尼·德普饰演的科学家将因为“超验骇客”技术成为“智能永生人”。
2014年4月，德普主演的《超验骇客》上映。