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此機構成立的背景是為了因應美國與臺灣治理當局（1979年1月1日前，美方以其正式名稱[[中華民國]]稱之）外交關係終止以及美國政府的[[一個中國#美國|一個中國政策]]等因素，其台北辦事處實質辦理相當於[[美國大使館]]的館務<ref>{{cite journal |title=臺灣駐美人員管轄豁免問題 |issn=1025-5931|author=高啟中 |date=2013年2月 |journal=月旦法學雜誌 |issue=213 |page=168 |quote=臺北辦事處負責相當於以往美國駐我國大使館業務}}</ref>；臺灣方面與美國在台協會華盛頓總部（{{lang|en|AIT/W}}， 實際位於[[維吉尼亞州]]）的對應單位為「[[臺灣美國事務委員會]]」{{ref label|臺灣美國事務委員會|註1|}} ，對美另銜「[[駐美國臺北經濟文化代表處]]總部」<ref>{{cite book|author=[[邵玉銘]]|title=《此生不渝：我的台灣、美國、大陸歲月》|date=2013-09-02|publisher=聯經出版公司|location=臺北|quote=一九九四年，美臺雙方同意將本會名稱之外，增加一新頭銜：「駐美國臺北經濟文化代表處總部」}}</ref>（TECRO (Headquarters)）。

美國駐中華民國大使館於1978年12月31日降旗後，美國在台協會成立於1979年，即[[中華民國政府]]與[[美國政府]]於1979年1月1日[[斷絕外交關係]]當年，華盛頓總部於該年4月11日開業，台北辦事處則於4月16日開業<ref name="聯合報19790412">{{Cite news |title=美國在台協會昨天開始作業 代表美國與我維持實質關係：台北辦事處預定十六日開始工作 簽證業務將在二十二日左右恢復 |publisher=[[聯合報]] |author=施克敏 |date=1979-04-12 |page=2}}</ref>。據美國在台協會前台北辦事處長{{Link-en| 宋賀德|Harry E.T. Thayer}} 所述，該會的創立曾以1972年[[日本國]]與中華民國斷交時成立財團法人交流協會（現[[日本台灣交流協會]]）之經驗為參考範本。

除辦事處各業務部門外，美國在台協會尚設有一華語學校、貿易中心及圖書館<ref name="我們的關係"/>。美國在台協會華語學校的前身是1955年{{Link-en| 美國國務院外交學院|Foreign Service Institute}} 在[[台中市 (省轄市)|臺中市]]所設<ref name="台中">{{Cite web |title=美國在台協會台中線上分處正式啟用 |url=https://web-archive-2017.ait.org.tw/zh/pressrelease-pr0830.html |date=2008-05-15 |publisher=美國在台協會 |archiveurl=https://archive.today/20190427054953/https://web-archive-2017.ait.org.tw/zh/pressrelease-pr0830.html |archivedate=2019-04-27 |access-date=2020-04-01 |dead-url=no }}</ref>，稱為大使館華語學校（{{lang|en|Embassy Language School}}），校舍位於[[西區 (臺中市)|臺中西區]][[後壠子]]一帶（現[[臺灣大道]]與[[民權路 (台中市)|民權路]]路口西側附近）。1979年後，華語學校校址改移至臺北市[[陽明山]]，2019年則隨著內湖新館啟用而將校址整合入內<ref name="中央社20190524">{{Cite news |title=AIT各單位集中內湖新館 媒體直擊辦公空間 |url=https://www.cna.com.tw/news/firstnews/201905240314.aspx |date=2019-05-24 |publisher=[[中央通訊社]] |author=侯姿瑩 |archiveurl=https://archive.today/20190524225755/https://www.cna.com.tw/news/firstnews/201905240314.aspx |archivedate=2019-05-24 |access-date=2020-04-01 |dead-url=no }}</ref>。